Als Staatliches Puppentheater 1952 gegründet, ist seit 1997 das Puppentheater eine eigenständige Sparte des tjg. theater junge generation. Mit sieben fest engagierten Puppenspieler*innen, einem eigenen Atelier mit drei Mitarbeiter*innen, einer Premierenanzahl von rund fünf Produktionen pro Spielzeit und einem Repertoire von bis zu 15 Inszenierungen gehört das Puppentheater des tjg. zu den größten professionellen Puppenbühnen Europas. Zahlreiche spartenübergreifende Projekte mit dem Schauspiel des tjg. zeigen zeitgenössische und moderne Theaterformen.

Innerhalb der Sparte gibt es Arbeiten vom klassischen Handpuppenspiel zu Stabfiguren über Klappmaulpuppen bis hin zur Form der Vierfüßler-Puppen. Für Zuschauergruppen von vier bis vierzehn Jahren werden regelmäßig neue Produktionen angeboten, ebenso liegt ein großer Schwerpunkt in der Erarbeitung von Inszenierungen für Erwachsene im Rahmen des Abendspielplans (zuletzt: „Der Process“, „Klassiker, Sämtliche“). Prägende Regisseure der letzten Spielzeiten waren Nils Zapfe (Hausregisseur seit 2016), Astrid Griesbach, Ania Michaelis (Oberspielleiterin von 2011 bis 2015), Lorenz Seib und Moritz Sostmann.